风吹来了，听见有人说：“起风了，唯有努力生存。”
年轻的堀越二郎似乎总在做着与飞行有关的梦。睡梦中的他驾驶着飞机掠过水面，俯瞰冲过桥底。堀越在图书室借到一本全英文航空学杂志，封面是一位戴帽子的外国人，名叫卡普罗尼，是位著名的飞机设计师。
夜晚，堀越躺在屋顶仰望星空，似乎有飞机驶过。堀越看见卡普罗尼驾着水上飞机驶来，他在草地上追跑。堀越说，这是一个梦。卡普罗尼向他挥手：“这真是一个梦，日本少年。”他向堀越展示了他梦中的王国。堀越说自己眼睛近视，不能驾驶飞机，能够做飞机设计师吗？卡普罗尼说自己也不会开飞机，却是飞机设计师。飞机就像一个美梦，世上有很多人可以驾驶飞机，但设计师存在的意义就是让这个美梦变成现实……梦醒了，堀越告诉身边的母亲，自己要成为一名飞机设计师。
长大后堀越就读于东京帝国大学航空工学科。在回学校的列车通道里挤满了人和行李。他把座位让给了一位太太，自己来到两节车厢中间坐下来读书。一阵风吹来，堀越的帽子顺着风势越吹越远，被一个女孩伸手抓住，女孩险些掉下车厢。堀越表示感谢，女孩用法语说“起风了”，他也用法语说“唯有努力生存。”这出自法国诗人保罗瓦勒里的《海滨墓园》。
突如其来的地震爆发，像一头猛兽，山摇地崩，火车断裂，众人乱作一团，纷纷向山上跑去。女孩崴脚了，堀越帮助女孩和她的仆从一起逃离了震区，安全送到女孩居住的富人区，之后堀越就消失在人群中。
堀越回到学校，学校置身一片火海。大家在搬图书馆的书籍，突然飘来一张卡普罗尼的明信片吹到堀越脚边，堀越仿佛看见卡普罗尼的水上飞机试验并不成功。卡普罗尼问他：“风还在不断地吹吗？”堀越回答：“是的，风势还很大。”卡普罗尼鼓励堀越一定要努力活下去。有一天，堀越收到一个包裹，是一把尺子一件衬衫还有一封信。堀越隐约看到女孩仆从的身影，他再寻找却消失不见了。
工作以后的堀越来到新的城市，分到负责制作主机翼金属支架的小组，组长是黑川先生。因为一次事故，他和好友本庄被派去德国学习。本庄告诉堀越：日本有无数孩子正在忍饥挨饿，而国家却把大量财力用来制造飞机。制造飞机的动力又是因为贫穷，这本身就是矛盾的。堀越和本庄参观德国的新式飞机并且登机试乘。堀越在睡梦中，卡普罗尼问他：“喜欢金字塔的世界还是没有金字塔的世界？飞机制造好比金字塔，在飞行成为人类美好梦想的同时，飞机同样变成杀戮的工具。”堀越表示自己只想制造出优美的飞机，并不热衷战争。卡普罗尼告诉堀越，创造性的人生只有十年，要好好抓住这个十年。
回国之后，堀越任命为设计主任，负责设计试验舰载战斗机。一天，他独自来到山下，山顶上有一位正在写生的女孩。起风了，女孩的遮阳伞被大风吹到了山下，堀越抓住了伞，还给了女孩的父亲。堀越一躺下闭上眼，满脑都是破败残骸的飞机零件。他在山顶散步时，偶然遇到了上次遇见的女孩。堀越觉得很冒昧，转身要走，女孩却叫住他。她说自己正在祈求泉水让他们相遇。堀越十分错愕，原来她就是当年地震时堀越在火车上遇见的女孩，名叫菜穗子。菜穗子告诉堀越，这么多年过去，他们没有互相忘记对方。“谁曾见过风，你我皆不曾。但看万木垂梢首，便晓风吹过。”
堀越的纸飞机乘着风势飞到了菜穗子身边，二人的感情也伴着风，日渐加深。堀越向菜穗子的父亲表达了自己要和菜穗子在一起的心意，菜穗子也表明自己愿意和堀越在一起。菜穗子告诉堀越，自己母亲两年前死于肺结核，而现在她也感染于这个疾病。堀越表示自从菜穗子在火车上抓住自己的帽子，就早已深深爱上了她。堀越当场向她求婚，表明等她病好就结婚，不论多少时间，哪怕是一百年。他们在山顶度过了一段美好的日子。
堀越专心投入到研发飞机的工作中。有一天堀越收到了菜穗子病情加重的电报。他急忙收拾东西流着泪坐火车赶去见到病床上的菜穗子。他拥吻菜穗子，菜穗子怕传染给他，堀越却对她说：“你真美，我爱你。”菜穗子接受了医生的建议，独自一人到高原医院去接受治疗。在医院治疗的菜穗子，突然收到堀越的来信。她偷偷跑出医院，乘车来到了堀越所在的城市。两人在月台上见面，互相拥抱。菜穗子准备见完面就离开，堀越却建议她留下来和自己一起生活。
堀越把菜穗子带到黑川家，请求黑川夫妇为他和菜穗子做证婚人。黑川夫人很感动，黑川却很生气。他认为菜穗子应该为健康着想，回医院治疗。堀越这样做，不是爱情，是自私的表现。堀越却说自己放不下的只有飞机，还有菜穗子。他义无反顾，因为知道自己和菜穗子已经没有多少时间可以浪费了，他不愿意菜穗子一个人在山上治疗。黑川夫妇终于同意了他们的请求。起风了，风中的菜穗子身着嫁衣，那么美，美的似乎有些不真实。
堀越十分珍惜和菜穗子在一起的日子。菜穗子病情已经很严重了，她靠涂抹胭脂来让自己的脸色看起来不那么难看。新的飞机需要试飞，堀越要暂时离开菜穗子几天，两人挥手告别。于是菜穗子独自一人回到医院去治疗病情，她已经没有遗憾了，她把自己最美的一面已经展示给了心爱的人。
飞机试飞成功，广阔的平原上吹起了风。堀越出神的望着远方，似乎意识到了什么。堀越二郎独自一人穿过飞机残骸来到和卡普罗尼首次相见的草原。卡普罗尼似乎早已在那里等他，卡普罗尼问道：“这十年过得怎样？是否过得全力以赴？”堀越回答：“这十年我虽然竭尽全力，到头来却还是支离破碎。”
卡普罗尼告诉堀越，飞机是受到诅咒的美梦，会被天空吞噬得无影无踪。而在梦里，菜穗子却一直都不曾离去。堀越看见，起风了，菜穗子穿着黄衣裙，打着伞迎风走来。菜穗子对他微笑，对他说好好活下去。他答应菜穗子，自己一定会好好活下去。很快，菜穗子随风而逝，宛如一位风一样的佳人。堀越不禁热泪盈眶……
《起风了》里面的梦境越浪漫越斑斓，现实就越伤感。这是一部宫崎骏的收官之作，唯一一部现实主义的影片。故事讲述堀越二郎在年轻时为了梦想不断努力，并在追梦的道路上遇到了一生的挚爱。影片第一场戏就是男主人公小时候的梦境。造飞机与爱情，从表面上看没有直接关系，但其实这两者是一回事。
“造飞机”和“爱情”这两条线索，都围绕着主题“被诅咒的梦想”。两者都被死亡阴影笼罩，而堀越偏偏深爱上“美丽而易逝”的对象，并始终不渝。
还是那句：起风了，唯有努力生存；纵有疾风起，人生不言弃。
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